Abstract The amine serotonin has been suggested to play a key role in aggression in many species of animals

---

REVIEW

Abstract The amine serotonin has been suggested to

play a key role in aggression in many species of animals,

including man. Precisely how the amine functions,

however, has remained a mystery. As with other im-

portant physiological questions, with their large

uniquely identi®able neurons, invertebrate systems o€er

special advantages for the study of behavior. In this ar-

ticle we illustrate that principal with a description of our

studies of the role of serotonin in aggression in a lobster

model system. Aggression is a quanti®able behavior in

crustaceans, the amine neuron systems believed to be

important in that behavior have been completely map-

ped, and key physiological properties of an important

subset of these neurons have been de®ned. These results

are summarized here, including descriptions of the

``gain-setter'' role and ``autoinhibition'' shown by these

neurons. Results of other investigations showing socially

modulated changes in amine responsiveness at particular

synaptic sites also are described. In addition, specula-

tions are o€ered about how important developmental

roles served by amines like serotonin, which have been

well described by other investigators, may be related to

the behaviors we are examining. These speculations draw

heavily from the organizational/activational roles pro-

posed for steroid hormones by Phoenix et al. (1959).

Key words Amine neurons á Aggression á Lobster á

Neurohormone á Serotonin

Abbreviations 5,7-DHT 5,7 dihydroxytryptamine á

5HT serotonin á A1 ®rst abdominal ganglion á

CHH crustacean hyperglycemic hormone á

CNS central nervous system á

EPSPs excitatory post synaptic potentials á

IPSPs inhibitory post-synaptic potentials á

LG lateral giant axon á MG medial giant axon á

OCT octopamine á T5 ®fth thoracic ganglion

Introduction

While observing ®ghting behavior among behaviorally

naõÈve juvenile lobsters, one cannot help but be struck by

the elegance of the unfolding scene. When placed in a

new environment, animals pause, then begin to explore

the arena, generally keeping close to the walls, which

they continually circle. Invariably they meet another

animal, and just as invariably, display their principal

J Comp Physiol A (2000) 186: 221±238

Ó Springer-Verlag 2000

E. A. Kravitz

Department of Neurobiology, Harvard Medical School,

220 Longwood Avenue, Boston, MA 02115, USA

e-mail: [e-mail]

Tel.: [phone]; Fax: [phone]

E. A. Kravitz

Serotonin and aggression: insights gained from a lobster model system

and speculations on the role of amine neurons in a complex behavior

Accepted: 27 November 1999

---

weapons, the large claws. Mirroring moves, they remain

motionless, claws up, standing high on the tips of their

walking legs, or they bump, darting to and fro, fore and

aft, maintaining the display. The dactyls, the movable

®ngers of the claws, open wide but do not close to grasp

the opponent. Meetings are short, lasting about 30 s,

during which, in addition to the display, animals direct

streams of urine at each other from the nephropores at

the base of their 2nd antennae; then they break o€, only

to begin exploring again. Few or many meetings may

take place, during each of which the display is repeated.

If a large size asymmetry exists, the ®ght ends usually

with the smaller animal retreating then refusing to en-

gage the larger in combat. A second component of dis-

play may be interposed with the posturing. Here is a

ballet, a pas de deux on the ocean ¯oor, in which one

animal advances, antennae whipping and claws folded

downward, while the other animal retreats, antennae

straight up and claws up and open. Then on some un-

known cue, the animals completely switch their direc-

tions of movement and the use of their appendages. If no

decision is reached with either of the displays, one of the

animals escalates to the next level of intensity, a move

immediately paralleled by the opponent. The transition

is stepwise, seamless and irreversible. Now the weapons,

the claws, start to be used, but only to grasp the oppo-

nent. Like Greco-Roman wrestlers in a giant underwater

arena, each combatant tries to overturn the other. If one

succeeds, then here too, a decision is made by the retreat

of the loser. If not, ®ghts move to the next, highest level

of intensity, a move almost always leading to a decision.

Moving with great speed now, animals advance on each

other with claws wide open. Their giant claws snap shut

on whatever they can reach, then tail ¯ips, contractions

of the large abdominal ¯exor muscles, move animals

back and upwards in attempts to tear their catch from

the opponent. The danger of damage is high now, but we

seldom see animals losing appendages. Those that do,

however, usually will not survive the continued presence

of the winner. Losers stop urinating, continually retreat,

and tail ¯ip to escape the advance of the winner.

The ``memory'' of losing persists for many days, altering

the willingness of animals to engage others in combat.

In the wild, ®ghts tend to be short in duration, with

decisions made early. Mostly these are decided by the size

di€erence that exists when two random animals meet.

Under these circumstances, the making of decisions may

not have signi®cant impact on the subsequent willingness

to ®ght, but this remains to be established (references

for this paragraph: Scrivener 1971; Atema and Cobb

1980; Huber and Kravitz 1995; Karavanich and Atema

1998a, b; Breithaupt et al. 1999; Rutishauser et al. 1999).

One remarkable feature about ®ghting behavior in

lobsters is that the entire elaborate ritual, involving

stereotypical stepwise increases in intensity, and appro-

priate responses of animals to each other, all appears to

be pre-wired in the lobster nervous system. We know

this because the entire repertoire exists in socially naõÈve

animals that have been raised in complete isolation from

the 4th stage onwards. There is no indication that this

has to be learned. That is not to say that it will not be

modi®ed by experience: indeed, we already know this to

be the case (Scrivener 1971; Karavanich and Atema

1998a; Rutishauser et al. 1999). Another remarkable

feature is the long-term nature of the behavioral conse-

quences of winning and losing ®ghts. Winning animals

are more likely to win their next ®ght (Scrivener 1971),

while losers are more likely to lose again. In fact, losing

animals will not ®ght with any other animals, winners or

losers of other ®ghts, for some time after their initial

®ght. Thus, after an initial, approximately 10 min of

actual ®ghting (in an average 30-min ®ght), lobsters

appear to ``remember'' the outcome for days. Challenges

for investigators attempting to understand complex be-

haviors like aggression, are: (1) to understand how

context dependent, stereotypical, sequential pathways of

events, like the intensity-linked di€erent levels of ®ghting

behavior, are assembled in the nervous system; and (2)

to ®nd out where and how these systems change to allow

experience to alter the subsequent ®ghting behavior.

As with all aspects of animal behavior, hormones and

neurohormones likely serve essential roles in modulating

aggression. We ®rmly believe that amines like serotonin

(5HT) are important in aggression in crustaceans.

However, amines are not the only, and may not even be

the most important, hormonal substances in¯uencing

aggression in these animals. In essentially all species of

animals, including man, 5HT is important in aggression

(cf. Coccaro 1989; Raleigh et al. 1991; Miczek et al.

1994; Olivier et al. 1995; Edwards and Kravitz 1997) but

evidence implicates peptides like gonadotropin-releasing

hormone and arginine vasopressin (Francis et al. 1993;

Ferris et al. 1986, 1997), and steroids like testosterone

(Rubinow and Schmidt 1996) in this behavior as well.

Recent studies have demonstrated close interactions

between amines and peptides and the neurons involved

with these substances and circulating steroids (Asmus

and Newman 1993; Bonson et al. 1994; Mani et al. 1994;

Delville et al. 1996; Ferris et al. 1997). These probably

foreshadow the ultimate unraveling of complex systems

of interdigitating humoral substances, all of which

contribute to optimal ®ghting performance. We focus

only on 5HT here, because with the exception of oc-

topamine (OCT), we have yet to positively identify other

candidate hormones important in agonistic behavior in

crustaceans. We anticipate, however, that several such

substances exist. For example, the steroid hormone

ecdysone, the lobster molting hormone, is one candi-

date, since lobster ®ghting and escape behaviors change

dramatically over the molt cycle (Tamm and Cobb 1978;

Cromarty et al. 1991). Levels of 20-hydroxyecdysone,

the active form of ecdysone, peak just before animals

show their highest levels of aggressiveness (Snyder and

Chang 1991). The peptide crustacean hyperglycemic

hormone (CHH), a putative lobster stress hormone, is a

second (Chang et al. 1999a). CHH-like peptides have

been localized very recently to a group of neurosecretory

neurons whose activity is strongly in¯uenced by both

222

---