Biogeosciences Plankton in the open Mediterranean Sea: a review

I. Siokou-Frangou et al.: Mediterranean plankton

1571

(Tudela and Palomera, 1997) definitely indicate that meso-

zooplankton play a crucial role as the major links between

plankton and the small pelagic fish production in the MS.

6

Planktonic food webs in the Mediterranean

epipelagos

After the first reports of a food web dominated by small-

sized plankton in the Ligurian Sea (Hagstr¨om et al., 1988;

Dolan et al., 1995), several studies showed that the microbial

food web is dominant in large parts of the oligotrophic MS

(Thingstad and Rassoulzadegan, 1995; Christaki et al., 1996;

Turley et al., 2000; Siokou-Frangou et al., 2002, among the

others).

The widespread P deficit of the Mediterranean waters led

Thingstad et al. (2005) to investigate how P limitation could

shape microbial food web and influence carbon flow in the

very oligotrophic Levantine Sea. The fast transfer of the

added P to the particulate form, along with an unexpected

slight decrease in chl a, led the authors to postulate two pos-

sible scenarios: i) the relaxation of P limitation due to the

P addition had been exploited only by bacteria, which could

utilize DON, thus outcompeting N limited autotrophs. The

heterotrophic biomass would then have been quickly chan-

neled toward larger consumers, mesozooplankton included,

with a sharp increase in copepod egg production (by-pass

hypothesis). ii) The relaxation of P limitation had produced

a “luxurious” accumulation of P in both bacteria and pico-

phytoplankton (presumably less in the latter) forming a P

enriched diet for grazers, which stimulated the observed in-

crease in egg production (tunneling hypothesis). In either

scenario, a community emerges that would not always re-

spond to nutrient inputs with an accumulation of autotrophic

biomass, especially when the input is biased towards one or

the other element. The latter is confirmed by Volpe et al.

(2009) after an in depth analysis of color remote sensing im-

ages of phytoplankton response to dust storms on the whole

basin. Further, this strongly supports the view that the plank-

tonic web in the Levantine Sea is tightly controlled by the

heterotrophic component.

The leading role of heterotrophs in the MS, as it emerges

from a mainly heterotrophic plankton standing stock domi-

nated by the pico size group, is the recurrent situation in the

basin. Heterotrophic/autotrophic biomass ratios vary from

0.5 to 3.0 in the west MS (Christaki et al., 1996; Gasol et al.,

1998; Pedr´os-Ali´o et al., 1999) and from 0.9 to 3.9 in the

Aegean Sea, with higher values more frequently found in the

oligotrophic regions and during the stratified period (Siokou-

Frangou et al., 2002). The spatial trend is consistent with

this pattern, with ratios increasing along a longitudinal tran-

sect from the Balearic Sea to the East Levantine Sea (Chris-

taki et al., 2002). Accordingly, the distribution of biomass

between the food web compartments would be represented

by an “inverted pyramid” or “squared inverted pyramid”, as

it was depicted in the Aegean Sea (Siokou-Frangou et al.,

2002), a common scenario in oligotrophic oceanic waters

(Gasol et al., 1997). In other words, the prevalent pattern

is that of a high ratio between primary production and to-

tal biomass (P/B), which is typical of oligotrophic ecosys-

tems and is a sign of high efficiency in keeping the resources

within the system (e.g., Margalef, 1986, chap. 22 and chap.

26, Frontier et al., 2004, chap. 3).

The above outlook suggests two different scenarios for the

Mediterranean epipelagic food web: i) the system is net het-

erotrophic, with a dominance of heterotrophic bacteria and

protists not only as biomass but also as rates. In this scenario,

bacteria outcompete autotrophs in P uptake and bypass the

autotrophic link, relying on allochthonous C (Sects. 2 and

3.1), which would be used more or less efficiently accord-

ing, e.g., to the season or the area; ii) the system is in bal-

ance between production and consumption and the “inverted

pyramid” may reflect either seasonally biased sampling (for

instance, Casotti et al. (2003) reported a higher biomass of

autotrophs than of microheterotrophs in the central Ionian

Sea in spring), or higher turnover rates in autotrophs than

in heterotrophs, or both. The latter scenario would be in

contrast with the conceptual representation by Thingstad and

Rassoulzadegan (1995) and with several observations in the

basin (Sect. 4).

Despite the dominance of heterotophic microbes and pi-

coautotrophs in offshore MS waters, prevalence of nano- and

micro-autotrophs has been observed after intermittent nutri-

ent pulses. These shifts are typically associated with highly

dynamic mesoscale physical structures that favour deep ver-

tical mixing and nutrient upwelling in frontal areas, as well

as in areas close to extended and highly productive coastal

systems enriched by large river outflow (Gulf of Lion, Adri-

atic and North Aegean Seas) (Sect. 2). Such pulses are spa-

tially limited and concentrated, in contrast to the nutrient in-

puts from the atmosphere, which are spread over large areas

and diluted. They determine a considerable variability of the

food web structure along trophic gradients, which changes

not only in space but also in time, going from marked olig-

otrophy (recycling systems) to new production systems (Leg-

endre and Rassoulzadegan, 1995). In the Ligurian Sea, the

deep vertical mixing induced by strong winds during May

1995 resulted in high primary production dominated by di-

atoms and in increased copepod abundance compared to the

following stratification period in early June 1995 (Andersen

et al., 2001a). The central divergence of the NW MS is an-

other area of enhancement of the classical food web activity

(Calbet et al., 1996) providing food to the higher trophic lev-

els, from zooplankton (Pinca and Dallot, 1995) up to large

mammals (Forcada et al., 1996).

The areas characterized by a high level of primary and

secondary productivity favoured by upwelling are often as-

sociated with physical processes that retain food and fish lar-

vae, thus providing favourable reproductive habitats to fish

www.biogeosciences.net/7/1543/2010/

Biogeosciences, 7, 1543–1586, 2010

---