Plum and posner’s diagnosis of stupor and coma fourth Edition series editor sid Gilman, md, frcp

OCULOMOTOR RESPONSES

The brainstem nuclei and pathways that con-

trol eye movements lie in close association with

the ascending arousal system. Hence, it is un-

usual for a patient with a structural cause of

coma to have entirely normal eye movements,

and the type of oculomotor abnormality often

identifies the site of the lesion that causes

coma. A key clinical tenet of the coma exami-

nation is that, with rare exception (e.g., a co-

matose patient with a congenital strabismus),

asymmetric oculomotor function typically iden-

tifies a patient with a structural rather than

metabolic cause of coma.

Functional Anatomy of the

Peripheral Oculomotor System

Eye movements are due to the complex and

simultaneous contractions of six extraocular

muscles controlling each globe. In addition, the

muscles of the iris (see above), the lens accom-

modation system, and the eyelid receive input

from some of the same central cell groups and

cranial nerves. Each of these can be used to

identify the cause of an ocular motor distur-

bance, and may shed light on the origin of coma

(Figure 2–8).

93

Lateral movement of the globes is caused by

the lateral rectus muscle, which in turn is un-

Vestibular Cortex

Dorsolateral

Prefrontal Cortex

MT (V5)

Striate Cortex (VI)

MST

Angular gyrus

Supramarginal gyrus

SUPERIOR PARIETAL LOBULE

INFERIOR

PARIETAL

LOBULE

Parietal Eye Field

Frontal Eye Field

Supplementary Eye Field

Middle

Frontal

Gyrus

Inferior

Frontal Gyrus

MLF Vln

PPRF

PPRF

MVn

SVn

SCol

RIC

RIMLF

MLF

Illn

MLF

IVn

MLF

IVn

SCol

RIC

RIMLF

MLF

Illn

Superior Frontal

Gyrus

Figure 2–8. A summary diagram showing the major pathways responsible for eye movements. The frontal eye fields (A)

provide input to the superior colliculus (SCol) to program saccadic eye movements. The superior colliculus then provides

input to a premotor area for causing horizontal saccades (the paramedian pontine reticular formation [PPRF]), which in

turn contacts neurons in the abducens nucleus. Abducens neurons (VIn) send axons across to the opposite medial longi-

tudinal fasciculus (MLF) and to the opposite oculomotor nucleus (IIIn) to activate medial rectus motor neurons for the

opposite eye. Vertical saccades are controlled by inputs from the superior colliculus to the rostral interstitial nucleus of

the MLF (RIMLF) and rostral interstitial nucleus of Cajal (RIC), which act as a premotor area to instruct the neurons in

the oculomotor and trochlear (IVn) nuclei to perform a vertical saccade. Vestibular and gaze-holding inputs come to the

same ocular motor nuclei from the medial (MVN) and superior (SVN) vestibular nucleus. Note the intimate relationship

of these cell groups and pathways with the ascending arousal system.

60

Plum and Posner’s Diagnosis of Stupor and Coma

---

der the control of the abducens or sixth cranial

nerve. The superior oblique muscle and troch-

lear or fourth cranial nerve have more complex

actions. Because the trochlear muscle loops

through a pulley, or trochleus, it attaches be-

hind the equator of the globe and pulls it for-

ward rather than back. When the eye turns

medially, the action of this muscle is to pull the

eye down and in. When the eye is turned lat-

erally, however, the action of the muscle is to

intort the eye (rotate it on its axis with the top

of the iris moving medially). All of the other

extraocular muscles receive their innervation

through the oculomotor or third cranial nerve.

These include the medial rectus, whose action

is to turn the eye inward; the superior rectus,

which pulls the eye up and out; and the infe-

rior rectus and oblique, which turn the eye down

and out and up and in, respectively. It should

be clear from the above that, whereas impair-

ment of mediolateral movements of the eyes

mainly indicates imbalance of the two cog-

nate rectus muscles, disturbances of upward or

downward movement are far more complex to

work out, as they result from dysfunction of

the complex set of balanced contractions of the

other four muscles. This situation is reflected

in the central control of these movements, as

will be reviewed below.

The oculomotor nerve exits the brainstem

through the medial part of the cerebral pedun-

cle, then travels anteriorly between the supe-

rior cerebellar and posterior cerebral arteries.

It passes through the tentorial opening and

runs adjacent to the posterior communicating

artery, where it is subject to injury by posterior

communicating artery aneurysms. The nerve

then runs through the cavernous sinus and su-

perior orbital fissure to the orbit, where it di-

vides into superior and inferior branches. The

superior branch innervates the superior rectus

muscle and the levator palpebrae superioris,

which raises the eyelid, and the inferior branch

supplies the medial and inferior rectus and

inferior oblique muscles as well as the ciliary

ganglion. The abducens nerve exits from the

base of the pons, near the midline. This slender

nerve, which is often avulsed when the brain is

removed at autopsy, runs along the clivus,

through the tentorial opening, into the cavern-

ous sinus and superior orbital fissure, on its

way to the lateral rectus muscle. The trochlear

nerve is a crossed nerve (i.e., it consists of ax-

ons whose cell bodies are on the other side of

the brainstem) and it is the only cranial nerve

that exits from the dorsal side of the brainstem.

The axons emerge from the anterior medullary

vellum just behind the inferior colliculi, then

wrap around the brainstem, pass through the

tentorial opening, enter the cavernous sinus,

and travel through the superior orbital fissure

to innervate the superior oblique muscle.

Unilateral or even bilateral abducens palsy

is commonly seen as a false localizing sign in

patients with increased intracranial pressure.

Although the long intracranial course of the

nerve is often cited as the cause of its predis-

position to injury, the trochlear nerve (which

is rarely injured by diffusely increased intra-

cranial pressure) is actually longer,

94

and the

sharp bend of the abducens nerve as it enters

the cavernous sinus may play a more decisive

role. From a clinical point of view, however, it

is important to remember that isolated unilat-

eral or bilateral abducens palsy does not nec-

essarily indicate a site of injury. The emergence

of the trochlear nerve from the dorsal mid-

brain just behind the inferior colliculus makes

it prone to injury by the tentorial edge (which

runs along the adjacent superior surface of the

cerebellum) in cases of severe head trauma.

Thus, trochlear nerve palsy after head trauma

does not necessarily represent a focal brain-

stem injury (although the dorsal brainstem

at this level may be damaged by the same

process).

The course of all three ocular motor nerves

through the cavernous sinus and superior or-

bital fissure means that they are often damaged

in combination by lesions at these sites. Thus, a

lesion of all three of these nerves unilaterally

indicates injury in the cavernous sinus or supe-

rior orbital fissure rather than the brainstem.

Head trauma causing a blowout fracture of

the orbit may trap the eye muscles, resulting

in abnormalities of ocular motility unrelated to

any underlying brain injury. The entrapment

of the eye muscles is determined by forced

duction (i.e., resistance to physically moving

the globe) as described below in the exami-

nation.

Functional Anatomy of the Central

Oculomotor System

The oculomotor nuclei receive and integrate

a large number of inputs that control their

Examination of the Comatose Patient

61

---