Comparative genetic mapping of allotetraploid cotton and its diploid progenitors

© 1999 NRC Canada

Brubaker et al.

197

---

map comparisons, and may even be detectable across

kingdoms (Paterson et al. 1996). Within the grasses

and Brassica, chromosomes appear to be mosaics of

conserved linkage blocks. In Brassica, the A, B, and C

genomes may be paleohexaploids that combine three

sets of eight linkage blocks that have been differentially

rearranged in each lineage as they diverged from a com-

mon ancestor (Lagercrantz and Lydiate 1996). Similarly,

most grass genomes can be reconstructed using 19 linkage

blocks (Moore et al. 1995; Moore et al. 1997). This sug-

gests that diploid genome evolution may be accompanied

by extensive shuffling of conserved linkage blocks that

are flanked by centromeric and telomeric sites (Moore

et al. 1997).

© 1999 NRC Canada

198

Genome Vol. 42, 1999

Fig. 9. HA9. There are no statistically supported deviations from colinearity among these four linkage groups.

---

In Gossypium, previous cytogenetic, biochemical, and ge-

netic mapping evidence suggested that the diploid species

are paleopolyploids (reviewed by Reinisch et al. 1994).

Thus, in the present study we expected to see blocks of loci

shared by two or more linkage groups in one HA to be reit-

erated in linkage groups located in another HA. Summed

across HAs, there were 235 loci (36% of those mapped) in

the A, D, D

t

, and A

t

genomes that had putative orthologs

© 1999 NRC Canada

Brubaker et al.

199

Fig. 10. HA10. Five putative inversions were identified: pVNC163 and A1695 (LG D04 vs. Chr. 10A), G1257 and A1286 (D11 vs.

A9), pAR55 and A1695 (D11 vs. Chr. 10A), A1183 and G1088 (A9 vs. Chr. 10A), and A1158 and A1751 (D11 and Chr. 10A). Two

differences in locus placement are also evident: A1548 on D11 relative to A9 and LG D04, and G1059 on A9 relative to Chr. 10A and

D11.

---

and homoeologs on linkage groups in other HAs. For the

most part, however, these duplicated loci did not fit the sim-

ple mapping pattern expected for ancient duplicated chromo-

some segments. The 10 nested duplications that fit the

predictions of paleopolyploidy (see “Results”) accounted for

76, or about one third, of the loci under consideration. More-

over, there was no simple pattern of duplicated loci among

the various HAs. It is probable that some duplications were

generated by processes other than paleopolyploidy. Map

densities also may be insufficient to identify ancient, dupli-

cated linkage groups. In addition, it may be that the amount

of time that has elapsed since paleopolyploidization has

been long enough that subsequent mutational change has

disrupted or obscured most of the ancient linkage groups. In

this respect, we note that the entire tribe to which

Gossypium belongs (the Gossypieae) is based on a chromo-

some number of n = 13, implying that paleopolyploidization

antedates the origin of the tribe, which may be 20 to 40 mil-

lion years old (Seelanan et al. 1997, and unpublished data).

Are intrachromosomal duplications in Gossypium

inversion footprints?

Twelve probes revealed 13 pairs of loci that mapped to a

single A, D, or AD linkage group (Table 3). Although

intrachromosomal duplication of a locus may not be espe-

cially noteworthy, we draw attention to the correlation be-

tween these duplications and the rearrangements detected.

Ten of the 13 locus pairs are located within or near putative

rearrangements. Of the ten putative rearrangements involv-

ing three or more loci, six include duplicated loci on at least

one linkage group. Only two intra-linkage group duplica-

tions are not associated with putative inversions. This sug-

gests that the duplications may be “footprints” of inversions

and that the process or processes that give rise to inversions

© 1999 NRC Canada

200

Genome Vol. 42, 1999

Fig. 11. Two A (A21, A23), two D (D15, D17), and four allotetraploid (LG U07, Chr. 17D, LG U02, and LG A04) linkage groups

containing loci with orthologues or homoeologues in one of the 13 HAs (they were not incorporated into the HAs because of

contradictory or insufficient evidence). Locations of the putative orthologues and homoeologues are indicated to the right of each

locus.

---

may not be fully conservative, giving rise to duplications or

deficiencies. Although duplications are evident, identifying

deletions requires finding probes that differentially hybridize

to the genomes being mapped. This possibility was not eval-

uated

because

probes

were

selected

to

maximize

intergenomic comparisons.

Allopolyploidy in Gossypium is associated with

increased recombination

A growing body of evidence indicates that recombination

rates are not correlated with chromosome size. Maize has six

times as much DNA per nucleus as rice and three times as

much

as

sorghum,

yet

all

three

genomes

are

recombinationally similar across conserved linkages (Ahn

and Tanksley 1993; Binelli et al. 1992; Whitkus et al. 1992).

Similarly, Capsicum genomes are four times larger as those

of tomato, yet the two species are recombinationally similar

(Tanksley et al. 1988). Conversely, conserved linkages be-

tween potato and tomato differ in recombinational length by

a factor of 1.4 to 3.6 but are of similar physical sizes

(Bonierbale et al. 1988; Tanksley et al. 1992).

In Gossypium, chromosomes in the A genome diploids are

nearly twice as large as those in the D genome diploids, and

the A

t

and D

t

genome chromosomes retain the sizes of their

diploid antecedents in allotetraploid cells (Endrizzi et al.

1985; Skovsted 1934). These size differences parallel incon-

gruities in nuclear DNA content. The A genome has almost

twice as much DNA per nucleus as does the D genome (2C

= 4 vs. 2 pg; Bennett et al. 1982; Edwards et al. 1974; Ed-

wards and Endrizzi 1975; Kadir 1976; H.J. Price, personal

communication) with near additivity in the allotetraploids

(2C = 5.6–5.8 pg; Gomez et al. 1993; Michaelson et al.

1991; H.J. Price, personal communication). Despite this

nearly two-fold difference in size, recombination in linkage

blocks conserved between the A and D diploid genomes and

between the A

t

and D

t

allotetraploid genomes are essentially

equivalent (5.8% and 4.8%, respectively; Table 2). This re-

sult verifies previous reports of a lack of correlation between

genome size and total recombination in a particularly satis-

fying way, in that the two allotetraploid genomes are in the

same nucleus, thereby controlling for all of the various life-

history, population genetic, and ecological covariables that

might be suspected of effecting recombination rates.

An unexpected result was that although there is no signifi-

cant difference in recombination between genomes that vary

in size by a factor of two, at either the diploid or

allotetraploid level, there was an increase in recombination

in the allotetraploid genomes (Table 2). The D

t

genome was

58.5% larger, recombinationally, than its diploid counterpart,

with a similar increase in recombination in the A

t

genome

(51.5% greater than A). These differences are remarkably

similar to each other, suggesting that the responsible mecha-

nism operates genome-wide in the allotetraploid. Although

these results are based on only a single allotetraploid map-

ping population, Antonio et al. (1996) demonstrated that ge-

netic distance for 300 markers in five different populations

of rice did not vary significantly in any of 12 chromosomes.

Our results should be considered suggestive and in need of

verification with additional crosses, but at present, they sug-

gest that allotetraploidy in Gossypium has been accompanied

by an increased frequency of recombination. Whether this is

true for polyploids in general, relative to their diploid ances-

tors, is worthy of investigation, as is the question of why

this might be the case. At present, a satisfactory explanation

for enhanced recombination in allotetraploids is wanting.

This work was supported by the National Science Founda-

tion (JFW), U.S. Department of Agriculture (AHP), the

Texas Agricultural Experiment Station (AHP), and Texas

Higher Education Coordination Board (AHP).

Ahn, S., and Tanksley, S.D. 1993. Comparative linkage maps of

the rice and maize genomes. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 90:

7980–7984.

Ahn, S., Anderson, J.A., Sorrells, M.E., and Tanksley, S.D. 1993.

Homoeologous relationships of rice, wheat and maize chromo-

somes. Mol. Gen. Genet. 241: 483–490.

Antonio, B.A., Inoue, T., Kajiya, H., Nagamura, Y., Kurata, N.,

Minobe, Y., Yano, M., Nakagahra, M., and Sasaki, T. 1996.

Comparison of genetic distance and order of DNA markers in

five populations of rice. Genome, 39: 946–956.

Beasley, J.O. 1940. The production of polyploids in Gossypium. J.

Hered. 31: 39–48.

Beasley, J.O. 1942. Meiotic chromosome behavior in species, spe-

cies hybrids, haploids, and induced polyploids of Gossypium.

Genetics, 27: 25–54.

Bennett, M.D., Smith, J.B., and Heslop-Harrison, J.S. 1982. Nu-

clear DNA amounts in angiosperms. Proc. R. Soc. Lond. Biol.

Sci. B, 216: 179–199.

Binelli, G., Gianfranceshi, L., Pè, M.E., Taramino, G., Busso, C.,

Stenhouse, J., and Ottaviano, E. 1992. Similarity of maize and

sorghum genomes as revealed by maize RFLP probes. Theor.

Appl. Genet. 84: 10–16.

Bohuon, E.J.R., Keith, D.J., Parkin, I.A.P., Sharpe, A.G., and

Lydiate, D.J. 1996. Alignment of the conserved C genomes of

Brassica oleracea and Brassica napus. Theor. Appl. Genet. 93:

833–839.

Bonierbale, M.W., Plaisted, R.L., and Tanksley, S.D. 1988. RFLP

maps based on a common set of clones reveal modes of chromo-

somal evolution in potato and tomato. Genetics, 120: 1095–

1103.

Brown,

M.S.

1980.

Identification

of

the

chromosomes

of

Gossypium hirsutum L. by means of translocations. J. Hered. 71:

266–274.

Brown, M.S., and Menzel, M.Y. 1950. New trispecies hybrids in

cotton. J. Hered. 41: 291–295.

Brubaker, C.L., and Wendel, J.F. 1994. Reevaluating the origin of

domesticated cotton (Gossypium hirsutum; Malvaceae) using

nuclear restriction fragment length polymorphisms (RFLPs).

Am. J. Bot. 81: 1309–1326.

Cheung, W.Y., Champagne, G., Hubert, N., and Landry, B.S. 1997.

Comparison of the genetic maps of Brassica napus and Brassica

oleracea. Theor. Appl. Genet. 94: 569–582.

Chittenden, L.M., Schertz, K.F., Lin, Y.-R., Wing, R.A., and Pater-

son, A.H. 1994. A detailed RFLP map of Sorghum bicolor × S.

propinquum, suitable for high-density mapping, suggests ances-

tral duplication of Sorghum chromosomes or chromosome seg-

ments. Theor. Appl. Genet. 87: 925–933.

© 1999 NRC Canada

Brubaker et al.

201

---