Phylogeny of the Zygomycota based on nuclear ribosomal sequence data

sampling and the appropriate burn-in values were assessed

with Tracer v1.3 (Rambaut and Drummond 2003). Support

for clades was determined with parsimony bootstrap (1000

replicates with heuristic searching) as implemented in

PAUP v4.0b10 (Swofford 2002).

RESULTS AND DISCUSSION

The combined rDNA analysis represents the largest

and most comprehensive phylogenetic sampling of

the Zygomycota to date. We present an overview of

the clades resolved (F

IG

. 1) with emphasis on mono-

phyletic groups and discuss several problematic and/

or unresolved lineages.

Mucorales.—With more than 300 described species,

this is the largest order (roughly 30%) of known

Zygomycota (Hawksworth et al 1995). Morphologi-

cally members are easily distinguished from other

Fungi: Asexual reproduction is primarily via multi-

spored and/or uni- to few-spored sporangia on mostly

coenocytic, branched and rapidly growing mycelium

(F

IG

. 2E); sporangiospores are always single-celled

and nonmotile; sexual reproduction, where known, is

by the formation of zygospores between opposed or

apposed suspensors (F

IG

. 2A–D; O’Donnell 1979,

Benny et al 2001, James and O’Donnell 2004). Self-

sterility or heterothallism is much more common

than homothallism within the Mucorales, and sexual

reproduction has not been documented for a number

of species (O’Donnell et al 2001). For this reason

asexual structures are used almost exclusively to

identify species. Multilocus DNA sequence data have

not been employed to investigate species limits within

this or any other order of the Zygomycota. However,

given their simple morphology, it is reasonable to

assume that phylogenetic species recognition will

reveal cryptic speciation throughout this phylum

(Taylor et al 2000).

As saprotrophs, mucoraleans are some of the most

common microbes recovered from organic debris,

soil, air and dung. All Mucorales are easily cultured.

With the exception of the Umbelopsidaceae, which

produce restricted, low-growing, ochraceous-to-red-

dish colonies (Meyer and Gams 2003), almost all

other Mucorales (Mucoraceae sensu Benny 2005

http://www.zygomycetes.org/) produce rapidly grow-

ing colonies (distinct from the Mortierellales, see

below)

and

abundant

aerial

mycelium

fill

a 100 mm diam Petri dish in less than a week.

A few species are facultative biotrophic or necro-

trophic mycoparasites (Jeffries 1985), plant or animal

pathogens, including systemic infections of humans,

especially in immuno-compromised or suppressed

patients (de Hoog et al 2000, Ribes et al 2000, Rinaldi

1989). A notable plant disease, seedling blight of rice,

is caused by a species of Rhizopus that harbors an

endosymbiotic bacterium, Burkholderia, that produces

the phytotoxin rhizoxin (Partida-Martinez and Hert-

weck 2005). Other species cause postharvest storage

rots of fruits such as the ubiquitous Rhizopus stolonifer,

the agent of strawberry soft-rot ( James and O’Donnell

2004). In contrast beneficial species are used in

traditional fermented foods in Asia such as R.

oligosporus

in the coconut cake bongkrek and the

soybean cake tempeh, a staple in Indonesia for more

than 2000 y and now a commercial success in North

America and Europe (Nout and Kiers 2005). Actino-

mucor elegans

and Mucor dispersus are used in the

soybean cake tofu in China (Hesseltine 1991).

Two mucoralean zygomycetes have been used as

model organisms, Pilobolus kleinii for studying the

rapid nonmuscular movement associated with explo-

sive discharge of its sporangium and Phycomyces

blakesleeanus for elucidating the biology of light and

color (Cerda´-Olmedo 2001). The exquisite hydraulic

system responsible for the explosive fracture of

a Pilobolus sporangium, clocked at 0.1–10 ms, repre-

sents one of the most rapid movements ever

documented in the fungi (Skotheim and Mahadevan

2005). Whole genome sequencing projects have

targeted P. blakesleeanus (JGI DOE Joint Genome

Institute, http://www.jgi.doe.gov/sequencing/why/

CSP2006/Pblakesleeanus.html) and R. oryzae, the

most

important

etiological

agent

of

human

mucormycosis, (Broad Institute of Harvard and

MIT, http://www.broad.mit.edu/annotation/fungi/

rhizopus_oryzae/).

The available phylogenetic data support Benja-

min’s (1979) narrower circumscription of the Muco-

rales, which was based on differences in nutritional

mode, sexual and asexual reproductive morphology

and septal structure. Compared to the broad circum-

scription of Hesseltine and Ellis (1973), Benjamin

(1979) segregated the Kickxellales, Dimargaritales,

Zoopagales and Endogonales. Although the Endogo-

nales sensu Benjamin (1979) is polyphyletic with

many members now recognized in a separate phylum,

the Glomeromycota (Schu

¨ ßler et al 2001, Redecker

2005), several of Benjamin’s hypotheses have been

supported largely by molecular phylogenetic studies

(Gehrig et al 1996, Jensen et al 1998, Tanabe et al

2000, Keeling 2003, Lutzoni et al 2004, Tanabe et al

2005), including the one presented here (F

IG

. 1).

Based on our analyses of combined ribosomal RNA

loci, the Mucorales and Endogonales appear to be

strongly supported as sister taxa (F

IG

. 1); the current

report is the first to propose this novel phylogenetic

hypothesis. Previous analyses of SSU rRNA gene

sequence data have suggested the Mucorales was

either a sister group of the Entomophthorales

874

M

YCOLOGIA

---