Phylogeny of the Zygomycota based on nuclear ribosomal sequence data

uncultured and uninvestigated zoopagalean fungi,

the monophyly of the Zoopagales remains an open

question.

In contrast to the present phylogenetic study, RPB1

protein sequence-based analyses placed the Dimar-

garitales in a position basal to the Kickxellales-

Harpellales (Tanabe et al 2004). A Dimargaritales +

Kickxellales + Harpellales (i.e. the DKH clade)

relationship receives morphological support as well

because all three orders produce regularly formed

septa with a lenticular cavity. Conversely, support for

a Dimargaritales + Zoopagales sister group relation-

ship may be reflected in the putative synapomorphic

production of common parasitic organs such as

haustoria. The possible significance of parasitism in

the evolution of the Zoopagales with members of the

‘‘DKH’’ cluster requires further study.

Entomophthorales + Basidiobolus.—Entomophthor-

ales literally translates to ‘‘insect destroyers’’, with the

common housefly infected with Entomophthora mus-

cae on a window pane being the most widely used

example (see tree F

IG

. 1, also F

IGS

. 5–24 in Alexo-

poulos et al 1996). Many species are saprophytic;

however some facultative or obligate pathogens show

potential for the biological control of pest insects

(Carruthers and Hural 1990). Some species of

Basidiobolus and Conidiobolus cause serious mycoses

in animals including humans (de Hoog et al 2000).

Thaxter (1888) produced the first monographic

treatment of Entomophthorales, and Underwood

(1899) was the first to adopt the ordinal name.

Zygospores, coenocytic thalli and repeated conidial

discharge distinguish the Entomophthorales (Benny

et al 2001). Entomophthoralean asexual spores are

different from other Zygomycota ontogenetically

because they are holoblastic conidia that lack

a sporangiospore wall. In addition to their commonly

observed forcibly discharged conidia some species

also form secondary capilliconidia (Benny et al 2001,

F

IGS

. 32–35), similar to those formed by some

members of the Zoopagales (Blackwell and Malloch

1991). Secondary capilliconidia (insect dispersed)

provide an alternative dispersal mechanism (Ben-

Ze’ev and Kenneth 1982, Humber 1981, King and

Humber 1981). Genera of Entomophthorales have

been distinguished phenotypically by conidial and

conidiophore features, mode of discharge and gen-

eral habit and host range (Benny et al 2001).

The Entomophthorales have been classified in up

to six families and 22 genera (Kirk et al 2001).

Humber’s (1989) classification, which included six

families (i.e. Ancylistaceae, Basidioboloaceae, Com-

pletoriaceae, Entomophthoraceae, Meristacraceae

and Neozygitaceae), will require further data to assess

its monophyly (F

IG

. 1). In the present rDNA-based

phylogenetic analysis three clades of Entomophthor-

ales were resolved: (i) Basidiobolus with an unde-

scribed snake pathogen (listed in GenBank as

Schizangiella serpentis sp. nov. Humber); (ii) the core

Entomophthorales including Conidiobolus; and (iii)

Neozygites with the Dimargaritales. Similarly the SSU

phylogeny of Jensen et al (1998) recovered the

‘‘core’’ Entomophthorales as a monophyletic group,

excluding Basidiobolus, which was nested within the

Chytridiales, as noted initially by Nagahama et al

(1995).

Conidial release of Basidiobolus is by a ‘‘rocket

mechanism’’ with its conidium remaining intact and

with the upper part of the conidiophore. The rocket

mechanism contrasts with the core Entomophthora-

les described as having a ‘‘rounding-up’’ mechanism

or ‘‘papillar eversion’’ ( Jensen et al 1998). Although

a separate order, the Basidiobolales, has been pro-

posed for Basidiobolus spp. (Cavalier-Smith 1998)

concerns about LBA ( James et al 2000) suggest that

this proposal needs to be evaluated critically based on

multilocus analyses including slowly evolving protein

coding sequences. Morphological characters, such as

a large nucleus and spindle pole body with microtu-

bular structure, however do distinguish Basidiobolus

when compared to Entomophthorales (see below,

Chytridiomycota). Careful evaluation also is suggested

for species of Neozygites, obligate parasites of mites

and insects (Ben-Ze’ev et al 1987, Humber 1989,

Keller 1997) clustered in a putatively ‘‘fast evolving’’

Dimargaritales clade in this study (F

IG

. 1).

Missing Zygomycota.— Asellariales. This is a small

order of arthropod gut fungi (Trichomycetes) with

two recognized genera, Asellaria and Orchesellaria (in

isopods and springtails, respectively), and a putative

third member, Baltomyces, also in isopods (Cafaro

1999). The members of the order are characterized by

branched thalli and arthrospores (F

IG

. 3J). Taxonomy

hinges on basal cell morphology (Valle 2006).

Ultrastructurally septa are incomplete with a lenticular

cavity and a plug (Saikawa et al 1997), similar to those

of the DKH clade. Sexual reproduction is unknown

and none have been cultured. Sequences of Asellari-

ales must be obtained to test the hypothesis of a close

relationship between the Asellariales and Harpellales

based on morphological data. Such an analysis also

will be essential to help resolve the basal branches in

the Zygomycota phylogeny.

Amoebidiales + Eccrinales.— Phylogenetic analyses of

these orders (previously misclassified as Trichomy-

cetes) including results of the present study (F

IG

. 1),

indicate that both are monophyletic and are sister

taxa (Benny and O’Donnell 2000, Cafaro 2005). They

880

M

YCOLOGIA

---