Phylogeny of the Zygomycota based on nuclear ribosomal sequence data

belong to the protist group Mesomycetozoa (Adl et al

2005), recently established to accommodate a group

of fish and shellfish parasites, human and anuran

pathogens as well as the ectocommensal Amoebidium

parasiticum (Mendoza et al 2002). The group, initially

known by the acronym DRIPs, first was recognized by

Ragan et al (1996) based on 18S sequence data that

placed the group near the animal-fungal divergence.

Amoebidiales and Eccrinales have convergent adapta-

tions for life in the guts of arthropods. Our current

understanding of these organisms is limited, but they

warrant additional study and expanded taxon sam-

pling because the group could provide answers to

animal-fungal origins and divergence.

Chytridiomycota and early diverging Fungi.— Our

analysis placed Chytridiomycetes on the basal-most

branches of the fungal tree, consistent with idea that

the common ancestor of the Fungi had a flagellated

life stage (Cavalier-Smith 2001). The phylogeny based

on combined rDNA recovers three groups of Chy-

tridiomycetes: the Blastocladiales, the ‘‘core Chytri-

diomycota’’ and Olpidium. These results suggest that

the Chytridiomycota is paraphyletic, a result consis-

tent with other phylogenetic studies (James et al

2006b, Forget et al 2002). The placement of

Basidiobolus has been problematic because some

earlier phylogenetic studies consistently grouped

Basidiobolus with Chytridiomycetes (Nagahama et al

1995, James et al 2000). Despite morphological

similarities to other Entomophthorales this grouping

was interesting because Basidiobolus spp. possess

a nucleus-associated organelle similar to a centriole,

as found only in flagellated fungi (McKerracher and

Heath 1985). In our study Basidiobolus spp. grouped

in a novel position, separate from the majority of

chytrids and Entomophthorales. Specifically they

branched early among the Zygomycota with the

chytrid Olpidium brassicae, although without statistical

support. Previous studies using 18S (James et al 2000)

and RPB1 (Tanabe et al 2005) suggested a relation-

ship between the Blastocladiales and Entomophtho-

rales. In this study however the Blastocladiales forms

a lineage of Fungi separate from other Zygomycota

and Chytridiomycota.

We purposefully did not include Microsporidia in

these analyses, despite the hypothesis that they have

diverged from among the Zygomycota (Keeling

2003), because of their notoriously rapid evolution

and sensitivity to LBA artifacts in ribosomal RNA

phylogenies (Keeling and Fast 2005). Further sam-

pling of slow-evolving genes of diverse Zygomycota

eventually might allow a definitive placement of these

enigmatic organisms. It also is possible that other yet

undiscovered or unrecognized extant taxa also will be

placed within the early diverging fungi. Clearly our

phylogenetic understanding of the Zygomycota is

enlightened by analyses of combined rDNA sequence

data, but further studies with broader taxon and gene

sampling are warranted as the next significant step

toward resolving the natural relationships of the

nonzoosporic basal fungi.

ACKOWLEDGMENTS

MMW gratefully acknowledges the National Science Foun-

dation (NSF) for awards that have supported a decade

of studies on the Harpellales (DEB-9521811, -0108110,

-0344722). In addition MMW, TYJ and MJC have been

grateful participants on two NSF-financed projects: Assem-

bling the Fungal Tree of Life (DEB-0228657) and Research

Coordination Network: a phylogeny for kingdom Fungi to

M. Blackwell, J.W. Spatafora and J.W. Taylor (DEB-0090301)

that helped provide some data generation and analytical

training in the lab of Rytas Vilgalys at Duke University. TYJ

and KO thank AFTOL for aiding publication of the

Zygomycota page on the Tree of Life Website. The

University of Georgia permitted reproduction of various

SEM images from KO’s (1979) book that Don Fraser used to

prepare the Zygomycetes plate (F

IG

. 2). Robert W. Licht-

wardt helped assemble the Harpellales plate (F

IG

. 3) and

proofread a final manuscript draft. Paula Clarke also proof

read the manuscript, and Sara Pittman helped collect

reference materials.

LITERATURE CITED

Adl SM, Simpson AGB, Farmer MA, Andersen RA,

Anderson OR, Barta JR, Bowser SS, Brugerolle G,

Fensome RA, Fredeicq S, James TY, Karpov S, Kugrens

P, Krug J, Lane CE, Lewis LA, Lodge J, Lynn DH, Mann

DG, McCourt RM, Mendoza L, Moestrup Ø, Mozley-

Standridge SE, Nerad TA, Shearer CA, Smirnov AV,

Spiegel FW, Taylor MFJR. 2005. The new higher level

classification of eukaryotes with emphasis on the

taxonomy of protists. J Eukaryot Microbiol 52:399–451.

Alexopoulos CJ, Mims CW, Blackwell M. 1996. Introductory

mycology. 4th ed. New York: John Wiley.

Benjamin RK. 1958. Sexuality in the Kickxellaceae. Aliso 4:

149–169.

———. 1959. The merosporangiferous Mucorales. Aliso 4:

321–433.

———. 1961. Addenda to ‘The merosporangiferous Muco-

rales’. Aliso 5:11–19.

———. 1963. Addenda to ‘The merosporangiferous Muco-

rales’ II. Aliso 5:273–288.

———. 1966. The merosporangium. Mycologia 58:1–42.

———. 1979. Zygomycetes and their spores. In: Kendrick B,

ed. The whole fungus. The sexual-asexual synthesis.

Vol. 2. Ottawa, Canada: National Museums of Canada.

p 573–616.

Benny GL. 2005. Zygomycetes. published on the Internet at

http://www.zygomycetes.org.

———, Blackwell M. 2004. Lobosporangium, a new name for

W

HITE ET AL

: P

HYLOGENY OF THE

Z

YGOMYCOTA

881

---